Botanica Pacifica

Vegetation classification

Botanica Pacifica. A journal of plant science and conservation 2024. Preprint
Article first published online: 18 JUN 2024 | DOI: 10.17581/bp.2024.13204

Genetic and ecological differentiation of Caragana jubata (Pall.) Poir.

Elena V. Hantemirova 1 ORCID, Maria G. Khoreva 2 ORCID & Varvara A. Bessonova 1 ORCID

1 Institute of Plant and Animal Ecology, Ural Division RAS, Ekaterinburg, Russia
2 Institute of Biological Problems of the North FEB RAS, Magadan, Russia


Caragana jubata (Pall.) Poir. is a cold-tolerant mountain shrub and important medicinal species of Fabaceae family with a disjunctive pan-Asian range. Sequences of the atpH-atpI and trnL-trnF intergenic spacers of chloroplast DNA and of the internal transcribed spacer region, ITS-1, of the nuclear ribosomal DNA were used to investigate the intraspecific evolution and phylogeography of this species. Eleven cpDNA haplotypes were identified. The population subdivision is very high (GST = 0.743, NST = 0.943), suggesting a distinct phylogeographic structure (NST > GST, P < 0.001). Phylogenetic analyses of the eleven haplotypes were clustered into four clades, consistent with their respective distributions in four separate regions: Tibet, Tien Shan, Buryatia and Magadan Region. This pronounced phylogeographic gap is also confirmed by nrITS data, however, there is some mixture of genotypes in the Magadan and Buryat populations. Genetic evidence suggests that the center of origin of C. jubata was Tibet and adjacent mountain systems, from where the species spread westwards along continuous mountain chains towards the Tien Shan and northeastwards to the coast of the Sea of Okhotsk and further northwards to Arctic. Divergence of Tien Shan populations of C. jubata may have been caused by climate change in the Pleistocene associated with increased aridity and expansion of deserts, while subsequent climate-induced cycles of range contraction/expansion increased geographic isolation and fragmentation of more northern populations. Marginal northern populations now occupy sites with the most favourable environmental conditions. Special attention is paid to the Okhotsk populations of this species preserved in Magadan Region.

Хантемирова Е.В., Хорева М.Г., Бессонова В.А. Эколого-генетическая дифференциация Caragana jubata (Pall.) Poir. Caragana jubata (Pall.) Poir. – холодостойкий горный кустарник и важный лекарственный вид семейства Fabaceae с дизъюнктивным паназиатским ареалом. Последовательности межгенных спейсеров atpH-atpI и trnL-trnF хлоропластной ДНК и внутренней транскрибируемой спейсерной области ITS-1 ядерной рибосомной ДНК были использованы для изучения внутривидовой эволюции и филогеографии этого вида. У C. jubata выявлено 11 гаплотипов хпДНК. Популяционная дифференциация высокая (GST = 0.743, NST = 0.943), что свидетельствует об отчетливой филогеографической структуре (NST > GST, P < 0.001). В результате филогенетического анализа 11 гаплотипов были сгруппированы в четыре клады, что соответствует их распространению в четырех отдельных регионах: Тибете, Тянь-Шане, Бурятии и Магаданской области. На этот выраженный филогеографический разрыв указывают и данные nrITS, однако в магаданской и бурятской популяциях наблюдается некоторое смешение генотипов. Генетические данные свидетельствуют о том, что центром происхождения C. jubata были Тибет и прилегающие горные системы, откуда вид распространился на запад вдоль непрерывных горных цепей в сторону Тянь-Шаня и на северо-восток к побережью Охотского моря и далее на север в Арктику. Дивергенция тянь-шаньских популяций C. jubata могла быть вызвана изменением климата в плейстоцене, связанным с увеличением засушливости и расширением пустынь, в то время как последующие климатические циклы сокращения/расширения ареала усилили географическую изоляцию и фрагментацию более северных популяций. В настоящее время маргинальные северные популяции занимают места с наиболее благоприятными экологическими условиями. Особое внимание уделяется охотским популяциям этого вида, сохранившимся в Магаданской области.

Keywords: Caragana jubata, disjunctions, nrITS, cpDNA, Magadan, Tibet, Tien Shan, дизъюнкции, Магадан, Тибет, Тянь-Шань

PDF    


References

Abbott, R.J, L.C. Smith, R.I. Milne, R.M. Crawford, K. Wolff & J. Balfour 2000. Molecular analysis of plant migration and refugia in the Arctic. Science 289(5483):1343-1346. CrossRef

Alsos, I.G., T. Engelskjøn, L. Gielly, P. Taberlet& C. Brochmann 2005. Impact of ice ages on circumpolar molecular diversity: insights from an ecological key species. Molecular Ecology 14:2739-2753. CrossRef

Andriyanova, E.A., M.G. Khoreva & A.N. Berkutenko 2004. Distribution and bioecological characteristics of the relict species Caragana jubata (Pall.) Poir. (Fabaceae) in the north of the Okhotsk coast. In: North-East Russia: past, present, future. vol. 2. (Materials of the 2nd regional scientific and practical conference, Magadan, November 27-28, 2003), (N.A. Goryachev, E.M. Kokorev & Yu.I. Mumortsev, eds), pp. 3-6, Kordis, Magadan (in Russian). [Андриянова Е.А., Хорева М.Г. & Беркутенко А.Н. 2004. Распространение и биоэкологические особенности реликтового вида Caragana jubata (Pall.) Poir. (Fabaceae) на севере Охотского побережья // Северо-Восток России: прошлое, настоящее, будущее. Т. 2. (Материалы 2 региональной науч.-практ. конф., Магадан, 27-28 ноября 2003 г.) / отв. ред. Н.А. Горячев, Е.М. Кокорев, Ю.И. Муморцев. Магадан: Кордис. С. 3-6].

Artyukova, E.V., M.M. Kozyrenko, E.V. Boltenkov & P.G. Gorovoy 2014. One or three species in Megadenia (Brassicaceae): Insight from molecular studies. Genetica 142:337-350. CrossRef

Bandelt, H.J., P. Forster & A. Rohl 1999. Median-joining networks for inferring intraspecific phylogenies. Molecular Biology Evolution 16(1):37-48. CrossRef

Berkutenko, A.N. 1996. Tibet-Altai-Beringia - does taxonomic differentiation correspond to geographic isolation? (Some examples from the family Cruciferae). In: Flora and vegetation of Siberia and the Far East: readings in memory of L.M. Cherepnin: abstracts of the second Russian conference (S.P. Efremov et al., eds), pp. 161-163, Krasnoyarsk (in Russian). [Беркутенко А.Н. 1996. Тибет-Алтай-Берингия - соответствует ли географической изоляции таксономическая дифференциация? (Некоторые примеры из сем. Cruciferae) // Флора и растительность Сибири и Дальнего Востока: чтения памяти Л.М. Черепнина: тезисы докладов второй Российской конференции / отв. ред. С.П. Ефремов. Красноярск. С. 161-163].

Berkutenko, A.N. 1998. On the genus Megadenia (Brassicaceae). Botanicheskii Zhurnal 83(8):69-72 (in Russian). [Беркутенко А.Н. 1998. О роде Megadenia (Brassicaceae) // Ботанический журнал. Т. 83, № 8. С. 69-72].

Berkutenko, A.N. 2013. On the commonality of the Tibetan-Himalayan and Far Eastern floras. In: Readings in memory of academician K.V. Simakov: Proceedings of the all-Russian scientific conference (Magadan, November 26-28, 2013), pp. 121-123, NESC FEB RAS, Magadan (in Russian). [Беркутенко А.Н. 2013. Об общности тибетско-гималайской и дальневосточной флор // Чтения памяти академика К.В. Симакова: Материалы докладов Всероссийской научной конференции (Магадан, 26-28 ноября 2013 г.). Магадан: СВНЦ ДВО РАН, С. 121-123].

Bhardwaj, P., R. Kapoor, D. Mala, G. Bhagwat, V. Acharya, A.K Singh, S.K. Vats, P.S. Ahuja & S. Kumar 2013. Braving the attitude of altitude: Caragana jubata at work in cold desert of Himalaya. Scientific Reports 3:1022. CrossRef

Churyulina, A.G., M.V. Bocharnikov & G.N. Ogureeva 2020. Geography of Caragana jubata (Pall.) Poir. and its phytocenotic role in the vegetation cover of mountains. Vestnik Moskovskogo universiteta. Seriya 5. Geografiya 3(3):108-117 (in Russian). [Чурюлина, А.Г., Бочарников М.В., Огуреева Г.Н. 2020. География караганы гривастой (Caragana jubata (Pall.) Poir. и ее фитоценотическая роль в растительном покрове гор. Вестник Московского университета. Серия 5. География. Вып. 3, № 3. С. 108-117].

Devey, M.E., J.S. Bell, D.N. Smith, D.B. Neale & G.F. Moran 1996. A genetic linkage map for Pinus radiata based on RFLP, RAPD and microsatellite markers. Theoretical and Applied Genetics 92(6):673-679. CrossRef

Dupanloup, I., S. Schneider & L. Excoffier 2002. A simulated annealing approach to define the genetic structure of populations. Molecular Ecology 11:2571-2581. CrossRef

Excoffier, L. & H. Lischer 2011. ARLEQUIN Ver. 3.5: An integrated software package for population genetics data analysis. Univ. Bern, Inst. Ecol. Evol., Comp. Mol. Popul. Genet. Lab. (CMPG), Bern.

Gao, X.Y, H.H. Meng & M.L. Zhang 2014. Diversification and vicariance of desert plants: Evidence inferred from chloroplast DNA sequence variation of Lagochilus ilicifolius (Lamiaceae). Biochemical Systematics and Ecology 55:93-100. CrossRef

GBIF 2023. Global Biodiversity Information Facility (GBIF) occurrence downloads, 12 November 2023. URL: https://www.gbif.org/ru/species/2943329

Gorovoy, P.G, E.V. Boltenkov, O.V. Yakovleva & R.V. Doudkin 2011. Taxonomic value of petiole anatomy in the genus Megadenia Maxim. (Cruciferae). Doklady Biological Sciences 439(1):215-217 (in Russian). [Горовой П.Г., Болтенков Е.В., Яковлева О.В., Дудкин Р.В. 2011. Таксономическое значение анатомии черешка рода Megadenia Maxim. (Cruciferae) // Доклады Академии Наук. Т. 439, № 1. С. 215-217]. CrossRef

Grivet, D., B. Heinze, G.G. Vendramin & R.J. Petit 2001. Genome walking with consensus primers: application to the large single copy region of chloroplast DNA. Molecular Ecology Notes 1(4):345-349. CrossRef

Guo, Y.P, R. Zhang, C.Y. Chen, D.W. Zhou & J.Q. Liu 2010. Allopatric divergence and regional range expansion of Juniperus sabina in China. Journal of Systematics and Evolution 48:153-160. CrossRef

Hall, T.A. 1999. Bioedit: a user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT. Nucleic Acid Symposium 41:95-98.

Hantemirova, E.V., B. Heinze, S.G. Knyazeva, A.M. Musaev, M. Lascoux & V.L. Semerikov 2017. A new Eurasian phylogeographical paradigm? Limited contribution of southern populations of the recolonization of high latitude populations in Juniperus communis L. (Cupressaceae). Journal of Biogeography 44(2):271-282. CrossRef

Hultén, E. 1937. Outline of the history of arctic and boreal biota during the Quarternary period. Lehre J. Cramer, New York, 168 pp.

Jia, D.R., R.J. Abbott, T.L. Liu, K.S. Mao, I.V. Bartish & J.Q. Liu 2012. Out of the Qinghai-Tibet Plateau: evidence for the origin and dispersal of Eurasian temperate plants from a phylogeographic study of Hippophae rhamnoides (Elaeagnaceae). New Phytologist 194: 1123-1133. CrossRef

Kadereit, J.W., W. Licht & C. Uhink 2008. Asian relationships of the flora of the European Alps. Plant Ecology and Diversity 1(2):171-179. CrossRef

Khoreva, M.G. & N.E. Dokuchaev (eds) 2019. Red Book of the Magadan Region. Rare and endangered species of animals, plants and fungi. Okhotnik, Magadan, 356 pp. (in Russian). [Красная книга Магаданской области: Редкие и находящиеся под угрозой исчезновения виды животных, растений и грибов / отв. ред. М.Г. Хорева, Н.Е. Докучаев. Магадан: Охотник. 2019. 356 с.].

Kozyrenko, M.M., S.B. Gontcharova & A.A. Gontcharov 2011. Analysis of the genetic structure of Rhodiola rosea (Crassulaceae) using intersimple sequence repeat (ISSR) polymorphisms. Flora 206:691-696. CrossRef

Meng, H.H, X.Y Gao, J.F. Huang & M.L. Zhang 2015. Plant phylogeography in arid Northwest China: Retrospectives and perspectives. Journal of Systematics and Evolution 53:33-46. CrossRef

Mochalova, O.A. 2023. Flora of the Arman basalt plateau (Magadan region). Vestnik Severo-Vostochnogo nauchnogo centra DVO RAN 3:60-66 (in Russian). [Мочалова О.А. 2023. Флора Арманского базальтового плато (Магаданская область). Вестник Северо-Восточного научного центра ДВО РАН. № 3. С. 60-66]. CrossRef

Mochalova, O., M. Khoreva, A. Seregin 2024. MAG Herbarium: collections of vascular plants. Version 1.168. Institute of the biological problems of the North FEB RAS. Occurrence dataset https://doi.org/10.15468/ahqbdc accessed via GBIF.org on 2024-02-02.

Pons, O. & R.J. Petit 1996. Measuring and testing genetic differentiation with ordered versus unordered alleles. Genetics 144:1237-1245. CrossRef

Ronquist, F. & J.P. Huelsenbeck 2003. MrBAYES 3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models. Bioinformatics 19(12):1572-1574. CrossRef

Seregin, A.P. (ed.) 2024. Digital herbarium of Moscow State University Electronic resource. MSU, Moscow. https://plant.depo.msu.ru/ (in Russian). [Цифровой гербарий МГУ: Электронный ресурс / ред. А.П. Серегин. М.: МГУ, https://plant.depo.msu.ru/]

Taberlet, P.T., L. Geilly, G. Patou, & J. Bouvet 1991. Universal primers for amplification of three noncoding regions of chloroplast DNA. Plant Molecular Biology 17:1105-1109. CrossRef

Vasiliev, V.N. 1963. Relics and endemics of northwestern Europe. In: Materials on the history of flora and vegetation of the USSR IV (V.N. Vasiliev & A.I. Tolmachev, eds), pp. 239-284, Izdatel'stvo AN SSSR, Moscow, Leningrad (in Russian). [Васильев В.Н. 1963. Реликты и эндемы северо-западной Европы // Материалы по истории флоры и растительности СССР. Вып. IV / отв. ред. В.Н. Васильев, А.И. Толмачев. М.; Л.: Изд-во АН СССР. С. 239-284].

Wen, J., J.Q. Zhang, Z.L. Nie, Y. Zhong & H. Sun 2014. Evolutionary diversifications of plants on the Qinghai-Tibetan Plateau. Frontiers in Genetics 5:4. CrossRef

White, T.J, T. Bruns, S. Lee & J. Taylor 1990. Amplification and direct sequencing of fungal ribosomal RNA genes for phylogenetics. In: PCR Protocols: A guide to methods and applications (M.A. Innis, D.H. Gelfard, J.J. Sninskyi & T.J. White, eds), pp. 315-322, Academic Press, San Diego, USA. CrossRef

Yang, F.S, Y.F. Li, X. Ding & X.Q. Wang 2008. Extensive population expansion of Pedicularis longiflora (Orobanchaceae) on the Qinghai-Tibetan Plateau and its correlation with the Quaternary climate change. Molecular Ecology 17:5135-5145. CrossRef

Yuan, M., X. Yin, B. Gao, R. Gu & G. Jiang 2022. The chloroplasts genomic analyses of four specific Caragana species. PLoS ONE 17(9):e0272990. CrossRef

Zhang, J.-Q., S.-Y. Meng, G.A. Allen, J .Wen & G.Y. Rao 2014. Rapid radiation and dispersal out of the Qinghai-Tibetan Plateau of an alpine plant lineage Rhodiola (Crassulaceae). Molecular Phylogenetics and Evolution 77:147-58. CrossRef

Zhang, M.L., P. Fritsch & B. Cruz 2009. Phylogeny of Caragana (Fabaceae) based on DNA sequence data from rbcL, trnS-trnG, and ITS. Molecular Phylogenetic and Evolution 50:547-559. CrossRef

Zhang, M.L. & P.W. Fritsch 2010. Evolutionary response of Caragana (Fabaceae) to Qinghai-Tibetan Plateau uplift and Asian interior aridification. Plant Systematics and Evolution 288:191-199. CrossRef

Zhang, M.L. & X.G. Xiang 2016. Himalayan uplift shaped biomes in Miocene temperate Asia: Evidence from leguminous Caragana. Scientific Reports 6:36528. CrossRef

Zhang, Y.L., B.Y. Li & Zheng D. 2002. A discussion on the boundary and area of the Tibetan Plateau in China. Geographic Research 21:1-8.





© The Author(s). 2024 Open Access (CC) BY-NC license: https://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0/