Botanica Pacifica. A journal of plant science and conservation 2023. Preprint
Article first published online: 19 MAY 2023 | DOI: 10.17581/bp.2023.12122
Taxonomic revision of kelp species with rhizome-like holdfast, Laminaria longipes Bory and Laminaria repens Ruprecht, from Russian Far Eastern seas
Anna V. Klimova 1
,
Tatyana A. Klochkova 1 &
Nina G. Klochkova 2 1 Kamchatka State Technical University, Petropavlovsk-Kamchatsky, Russia
2 Kamchatka branch of Pacific Institute of Geography RAS, Petropavlovsk-Kamchatsky, Russia
In this paper, we describe the historical background of one Laminaria J.V. Lamouroux species from the northern Pacific region. In the references, two different Laminaria species were recorded under the same name, Laminaria longipes Bory, due to errors in the labeling of authentic herbarium specimens, a very brief description, confusion of protologues, and the absence of type specimens. One of them, inhabiting the northern Atlantic Ocean, has rhizoids, whereas the second one from the Pacific Ocean has holdfast with rhizomes. The latter species was described by Ruprecht (1850) as Laminaria repens Ruprecht, however, due to various reasons this name was not scientifically accepted and in 19th century, this kelp species has been named differently, until the name L. longipes was universally accepted. None of its previous names were typified. We found original specimens collected in the 18th and 19th centuries that were used to describe these species, designated lectotypes and specified synonyms. We propose to return the name L. repens for the Pacific Laminaria species with rhizomes. Based on molecular- phylogenetic data of our specimens, we confirmed its validity and difference from another species with rhizomes distributed in the Pacific North America, L. sinclairii (Harvey ex JD Hooker & Harvey) Farlow, Anderson & Eaton. We also discuss developmental biology and ecology of L. repens from the Russian Far East, provide data on the geographical distribution of all known forms of this species and show that their areas, except for the Middle Kurile Islands, where they have been known so far, cover almost the entire distribution of this species.
Климова А.В., Клочкова Т.А., Клочкова Н.Г. Таксономическая ревизия видов ламинарий со стелющимися ризомами, Laminaria longipes Bory и Laminaria repens Ruprecht, из дальневосточных морей России. Описана запутанная история изучения одного из северотихоокеанских представителей рода Laminaria J.V. Lamouroux. Показано, что в научной литературе из-за ошибок в этикетировании аутеничных гербарных образцов, исключительной краткости и путаности протологов и отсутствия типовых образцов название Laminaria longipes Bory имели два разных вида этого рода. Один из них, обитатель северной Атлантики, имеет ризоиды, другой, тихоокеанский, прикрепляется стелющимися ризомами. Последний в публикации Рупрехта (1850) был описан как Laminaria repens Ruprecht, однако по разным причинам это название в науке не прижилось. В позапрошлом веке его называли по-разному, пока за ним не закрепилось имя L. longipes. При этом ни одно из использовавшихся ранее его названий не было типифицировано. Авторы настоящей статьи обнаружили в гербарных коллекциях ламинариевых, собранных в XVIII и XIX веках, образцы, послужившие основанием для описания этих видов, выделили их лектотипы и указали их синонимы. Азиатско-тихоокеанскому виду Laminaria с ризомами мы предлагаем вернуть название L. repens. Данные молекулярной филогении его представителей из типового места обитания Авачинской губы (восточная Камчатка) подтвердили его валидность и отличие от другого близкого по морфологии тихоокеанского североамериканского вида L. sinclairii (Harvey ex J.D. Hooker & Harvey) Farlow, Anderson & Eaton. Также подробно рассмотрены биология развития, экология и участие L. repens в формировании водорослевых зарослей на российском Дальнем Востоке. Приведены данные по географическому распространению всех известных форм этого вида и показано, что их ареалы кроме Средних Курил, где они были известны до сих пор, охватывают практически весь ареал этого вида.
Keywords: lectotypification, morphology, COI, Laminariales, Laminaria longipes, Laminaria repens, Laminaria ruprechtiana, Avacha Bay, Kamchatka, лектотипификация, морфология, Ачинская губа, Камчатка
References
Abbott, I.A. & C.J. Hollenberg 1976. Marine algae of California. Stanford University Press, Redwood City, CA, 827 pp.
Agardh, J.G. 1848. Species genera et ordines algarum, seu descriptiones succinctae specierum, generum et ordinum, quibus algarum regnum constituitur. Volumen primum: algas fucoideas complectens. Gleerup, Lundae, 363 pp. CrossRef
Agardh, J.G 1868. De Laminarieis. Acta Universitatis Lundensis 4(10):1-36.
Areschoug, J.E.W. 1884. Observationes phycologicae. Particula quinta. De Laminariaceis nonnullis (continuatio). Nova Acta Regiae Societatis Scientiarum Upsaliensis, ser. 3 12(11):1-16.
Asensi, A. & B. de Reviers 2009. Illustrated catalogue of types of species historically assigned to Lessonia (Laminariales, Phaeophyceae) preserved at PC, including a taxonomic study of three South-American species with a description of L. searlesiana sp. nov. and a new lectotypification of L. flavicans. Cryptogamie, Algologie 30(3):209-249.
Bartsch, I., C. Wiencke, K. Bischof, C.M. Buchholz, B.H. Buck, A. Eggert, P. Feuerpfeil, D. Hanelt, S. Jacobsen, R. Karez, ... & J. Wiese 2008. The genus Laminaria sensu lato: recent insights and developments. European Journal of Phycology 43:1-86. CrossRef
Boisset, F., P.P. Ferrer-Gallego, G. Furnari, M. Cormaci & B. Dennetiere 2016. Typification of the Mediterranean endemic deep-water macroalga Laminaria rodriguezii Bornet (Laminariaceae, Phaeophyceae). Cryptogamie, Algologie 37(2):121-132. CrossRef
Boo, G.H., S.C. Lindstrom, N.G. Klochkova, N. Yotsukura, E.C. Yang, H.G. Kim, J.R. Waaland, G.Y. Cho, K.A. Miller, & S.M. Boo 2011. Taxonomy and biogeography of Agarum and Thalassiophyllum (Laminariaceae, Phaeophyceae) based on sequences of nuclear, mitochondrial, and plastid markers. Taxon 60:831-840. CrossRef
Bory de Saint-Vincent, J.B.G.M. 1826. Laminarie. Laminaria. In: Dictionnaire Classique d'Histoire Naturelle, Vol. 9 (I. Audouin et al. eds), pp. 187-191, Rey et Gravier, Baudouin Frères, Paris.
Duby, J.É. 1830. Augusti Pyrami de Candolle Botanicon gallicum seu synopsis plantarum in flora gallica descriptarum. Editio secunda. Ex: Herbariis et schedis Candollianis. Pars secunda plantas cellulares continens, pp. 545-1068, VF Desray, Paris.
Dankworth, M., S. Heinrich, S. Fredriksen & I. Bartsch 2020. DNA barcodingand mucilage ducts in the stipe reveal the presence of Hedophyllum nigripes (Laminariales, Phaeophyceae) in Kongsfjorden (Spitsbergen). Journal of Phycology 56 (5):1245-1254. CrossRef
Dawson, E.Y., C. Acleto & N. Foldvick 1964. The seaweeds of Peru. Beih. Nova Hedwigia 13:1-111.
Dumortier, B.-C. 1822. Commentationes botanicae. Observations botaniques, dédiées à la Société d'Horticulture de Tournay. Imprimerie de Ch. Casterman-Dieu, Rue de pont No. 10, Tournay. 116 pp.
GBIF, 2020a: https://doi.org/10.15468/dl.72ccfg Last accessed 2.06.2020.
GBIF, 2020b: https://doi.org/10.15468/dl.p8nzfx Last accessed 2.06.2020.
Gmelin, S.G. 1768. Historia Fucorum. Typographia Academiae Scientiarum, Petropoli, 239 pp.
Guiry, M.D. & G.M. Guiry 2022. AlgaeBase. World-wide electronic publication, National University of Ireland, Galway. http://www.algaebase.org. Last accessed 01.09.2022.
Gusarova, I.S. 1984. Characteristics of dominant macrophyte species and stocks of kelp algae in Iturup, Urup and Simushir islands (Great Kuril ridge). Rastitel'nye resursy 20(1):48-54 (in Russian). [Гусарова И.С. 1984. Характеристика доминантных видов макрофитов и запасы ламинариевых водорослей сублиторали островов Итуруп, Уруп и Симушир (Большая Курильская гряда) // Растительные ресурсы. Т. 20, №1. С. 48-54].
Gusarova, I.S., M.V. Sukhoveeva & A.F. Zhmakin 1993. Algae-macrophytes. In: Hydrometeorology and hydrochemistry of the seas. T. 11. Sea of Okhotsk. Issue 2. Hydrochemical conditions and oceanological foundations of bioproductivity formation, pp. 145-155. Gidrometeoizdat, St. Petersburg (in Russian) [Гусарова И.С., Суховеева М.В., Жмакин А.Ф. 1993. Водоросли-макрофиты // Гидрометеорология и гидрохимия морей. Т. 11. Охотское море. Вып. 2. Гидрохимические условия и океанологические основы формирования биологической продуктивности. СПб: Гидрометеоиздат. С.145-155].
Huelsenbeck, J.P. & F. Ronquist 2001. MRBAYES: Bayesian inference of phylogenetic trees. Bioinformatics 17:754-755. CrossRef
IPNI 2022. International Plant Names Index. Available from: https://beta.ipni.org. Last accessed 01.09.2022.
Kain, J.M. 1979. A view of the genus Laminaria. Oceanography and Marine Biology: An Annual Review 17:101-161.
Kawai, H., T. Hanyuda, X. Gao, M. Terauchi, M. Miyata, S.C. Lindstrom, N.G. Klochkova & K.A. Miller 2017. Taxonomic revision of the Agaraceae with a description of Neoagarum gen. nov. and reinstatement of Thalassiophyllum. Journal of Phycology 53(2):261-270. CrossRef
Klimova, A.V. 2012. Impact of anomalous summer warming of coastal waters off southeastern Kamchatka in 2011 on the development of Saccharina bongardiana (Phaeophyta, Laminariales). In: Proc. of conference "Natural resources, their current state, protection, commercial and technical use", pp. 125-128, KamchatGTU, Petropavlovsk-Kamchatsky (in Russian). [Климова А.В. 2012. Воздействие на развитие Saccharina bongardiana (Phaeophyta, Laminariales) аномального летнего прогрева прибрежных вод у юго-восточной Камчатки в 2011 г. // Природные ресурсы, их современное состояние, охрана, промысловое и техническое использование. Матер. конф. Петропавловск-Камчатский: КамчатГТУ. С. 125-128.]
Klimova, A.V., T.A. Klochkova, N.G. Klochkova & G.H. Kim 2018. Morphological and molecular identification of Alaria paradisea (Phaeophyceae, Laminariales) from the Kurile Islands. Algae 33(1):37-48. CrossRef
Klochkova, N.G. 1998. An annotated bibliography of marine macroalgae on northwest coasts of the Bering Sea and the southeast Kamchatka: The first revision of flora. Algae 13:375-418.
Klochkova, N.G. & V.A. Berezovskaya 1997. The seaweeds of Kamchatka's shelf. Biology, distribution, chemical composition. Dal'nauka, Vladivostok, 153 pp. (in Russian). [Клочкова Н.Г., Березовская В.А. Водоросли камчатского шельфа. Биология, распространение, химический состав. Владивосток: Дальнаука. 1997. 153 с.].
Klochkova N.G. & T.A. Klochkova 2020. Coast of Kamchatka. In: Resources and rational use of seaweeds and grasses of the Far Eastern seas of Russia (V.N. Akulin, ed.), pp. 122-138, TINRO, Vladivostok (in Russian). [Клочкова Н.Г., Клочкова Т.А. 2020. Прибрежье Камчатки // Ресурсы и рациональное использование морских водорослей и трав дальневосточных морей России / под ред. В.Н. Акулин. Владивосток: ТИНРО. С. 122-138].
Klochkova, N.G., A.A. Bonk & T.A. Klochkova 2004. Macrophytobentos within reproduction areas of Korfo-Karaginskaya herring and significance of specific plant species for its reproduction. In: Materials of scientific conference "Conservation of biodiversity of Kamchatka and coastal waters", pp. 57-70, OOO "Kamchatpress", Petropavlovsk-Kamchatsky (in Russian). [Клочкова Н.Г., Бонк А.А., Клочкова Т.А. 2004. Макрофитобентос районов воспроизводства корфо-карагинской сельди и значение отдельных видов растений в ее размножение // Сохранение биоразнообразия Камчатки и прилегающих морей. Доклады конференции. Петропавловск-Камчатский: ООО «Камчатпресс». С. 57-70].
Klochkova, N.G., T.N. Korolyova & A.E. Kusidi 2009. Marine algae of Kamchatka and surrounding areas. Vol. 1. Green algae and brown algae. KamchatNIRO Press, Petropavlovsk-Kamchatsky, 218. pp. (in Russian). [Клочкова Н.Г., Королева Т.Н., Кусиди А.Э. 2009. Атлас водорослей-макрофитов прикамчатских вод. Петропавловск-Камчатский: КамчатНИРО. Т. 1. 218 с.]
Klochkova, T.A., N.G. Klochkova, N. Yotsukura & G.H. Kim 2017. Morphological, molecular, and chromosomal identification of dwarf haploid parthenosporophytes of Tauya basicrassa (Phaeophyceae, Laminaiales) from the sea of Okhotsk. Algae 32(1):15-28. CrossRef
Koroleva, T.N. 2010. Development of the brown alga Saccharina bongardiana and adaptation to anthropogenic pollution. KamchatGTU, Petropavlovsk-Kamchatsky, 122 pp. (in Russian). [Королева Т.Н. 2010. Развитие бурой водоросли Saccharina bongardiana и адаптация к антропогенному загрязнению. Петропавловск-Камчатский: КамчатГТУ. 122 с.]
Kuntze, O. 1891. Revisio generum plantarum vascularium omnium atque cellularium multarum secundum leges nomenclaturae internationales cum enumeratione plantarum exoticarum in itinere mundi collectarum; Pars II., pp. 375-1011, A. Felix, Dulau & Co., U. Hoepli, G.A. Schechert, Ch. Klincksierck, Leipzig, London, Milano, New York, Paris. CrossRef
Kusakin, O.G. & M.B. Ivanova 1978. The Bering Sea's intertide of Chuckotka. In: Intertide of the Bering Sea of southeast Kamchatka, pp. 10-40, Nauka, Moscow (in Russian). [Кусакин О.Г., Иванова М.Б. 1978. Беринговоморская литораль Чукотки // Литораль Берингова моря и юго-восточной Камчатки. М: Наука. С. 10-40].
Kusakin, O.G. & M.B. Ivanova 1995. Macrobenthos of the littoral communities of Medny Island (the Commander Islands). Biologya Morya 21:99-107 (in Russian). [Кусакин О.Г., Иванова М.Б. 1995. Макрофитобентос литоральных сообществ о-ва Медный (Командорские острова) // Биология моря. Т. 21, №2. С. 99-107].
Kusidi, A.E. 2007. Biology of development of some species of the genus Laminaria in waters off Kamchatka. Abstract of Ph.D. dissertation. Petropavlovsk-Kamchatsky, 24 pp. (in Russian). [Кусиди А.Э. 2007. Биология развития некоторых видов рода Laminaria в прикамчатских водах. Автореферат диссертации … кандидата биол. наук. Петропавловск-Камчатский, 24 с.].
Lane, C.E., C. Mayes, L.D. Druehl & G.W. Saunders 2006. A multi-gene molecular investigation of the kelp (Laminariales, Phaeophyceae) supports substantial taxonomic re-organization. Journal of Phycology 42:493-512. CrossRef
Lane, C.E., S.C. Lindstrom & G.W. Saunders 2007. A molecular assessment of northeast Pacific Alaria species (Laminariaceae, Phaeophyceae) with reference to the utility of DNA barcoding. Molecular Phylogenetics and Evolution 44:634-648. CrossRef
Le Jolis, A. 1855. Examen des espèces confondues sous le nom de Laminaria digitata auct., suivi de quelques observations sur le genre Laminaria. Mémoires de la Société Impériale des Sciences Naturelles de Cherbourg 3:241-312.
Lindeberg, M.R. & S.C. Lindstrom 2010. Field guide to the seaweeds of Alaska. Alaska Sea Grant College Program, Fairbanks, 188 pp.
Lindstrom, S.C. 1977. An annotated bibliography of the benthic marine algae of Alaska. Alaska Department of Fish and Game Technical Data Report 31:1-172.
Macroalgal Herbarium Portal, 2022: https://macroalgae. org/portal/ Last accessed 01.09.2022.
Markham, J.W. 1972. Distribution and taxonomy of Laminaria sinclairii and L. longipes (Phaeophyceae, Laminariales). Phycologia 11:147-157. CrossRef
McDevit, D.S. & G.W. Saunders 2010. A DNA barcode examination of the Laminariaceae (Phaeophyceae) in Canada reveals novel biogeographical and evolutionary insights. Phycologia 49(3):235-248. CrossRef
Nagai, M. 1940. Marine algae of the Kurile Islands, I. Journal of the Faculty of Agriculture, Hokkaido Imperial University 46:1-137.
Ogorodnikov, V.S. 2007. Macroalgae of the northern Kuril Islands. Ph.D. dissertation, KamchatGTU. Petropavlovsk-Kamchatsky, 174 pp. (in Russian). [Огородников В.С. 2007. Водоросли-макрофиты Северных Курильских островов. Диссертация … кандидата биол. наук. Петропавловск-Камчатский, 174 с.]
Petrov, Yu.E. 1975. Laminariacean and Fucacean algae of the USSR's seas. Abstract of doctoral dissertation. Leningrad, 53 pp. (in Russian). [Петров Ю.Е. 1975. Ламинариевые и фукусовые водоросли морей СССР. Автореферат диссертации … доктора биол. наук. Ленинград, 53 с.].
Postels, A. & F. Ruprecht 1840. Illustrationes algarum in itinere circa orbem jussu Imperartoris Nicolai I. atque auspiciis Navarchi Friderici Lütke annis 1826, 1827, 1828 et 1829, celoce Seniavin executo in Oceano Pacifico, imprimis septemtrionalio ad littora Rossica Asiatico-Americana collectarum. Typis E. Pratz, Petropoli. 22 pp.
Ruprecht, F.J. 1850. Algae Ochotenses: Die ersten sicheren Nachrichten uuber die Tange des Ochotskischen Meeres. St. Petersburg, 243 pp.
Sarochan, V.F. 1969. Biology, ecology, distribution and stocks of Japanese kelp (Laminaria japonica Aresch.) and some other kelp species off the coast of South Sakhalin and the Lesser Kuril ridge. Abstract of Ph.D. dissertation. Vladivostok, 26 pp. (in Russian). [Сарочан В.Ф. Биология, экология, распределение и апасы ламинарии японской (Laminaria japonica) и некоторых других видов ламинарий у берегов Южного Сахалина и Малой Курильской гряды: автореферат диссертации … кандидата биол. наук. Владивосток, 26 с.].
Saunders, G.W. & L.D. Druehl 1993 Nucleotide sequences of the internal transcribed spacers and 5.8S rRNA genes from Alaria marginata and Postelsia palmaeformis (Phaeophyta: Laminariaceae). Marine Biology 115:347-352. CrossRef
Setchell, W.A. 1899. Algae of the Pribilof Islands. In: Fur seals and fur-seal islands of the North Pacific Ocean 3:589-596.
Silva, P.C. 2022. Index Nominum Algarum. Herbarium of the University of California Berkeley. Available from: https://ucjeps.berkeley.edu/ina/ Last accessed 01.09.2022.
Stamatakis, A. 2014. RAxML version 8: A tool for phylogenetic analysis and post-analysis of large phylogenies. Bioinformatics 30:1312-1313. CrossRef
Starko, S., M. Soto Gomez, H. Darby, K.W. Demes, H. Kawai, N. Yotsukura, S.C. Lindstrom, P.J. Keeling, S.W. Graham & P.T. Martone 2019. A comprehensive kelp phylogeny sheds light on the evolution of an ecosystem. Molecular Phylogenetics and Evolution 136:138-150. CrossRef
Suhoveeva, M.V. & V.F. Sarochan 1986. Marine algae-macrophytes. In: Biologic resources of the Pacific Ocean (M.E. Vinogradov, N.V. Parin & V.P. Shuntov, eds), pp. 76-86, Nauka, Moscow (in Russian). [Суховеева М.В., Сарочан В.Ф. 1986. Водоросли-макрофиты // Биологические ресурсы Тихого океана / ред. М.Е. Виноградов, Н.В. Парин и В.П. Шунтов. М.: Наука. 1986. С. 76-86].
Tokida, J. 1954. The marine algae of Southern Saghalien. Memoirs of the Faculty of Fisheries, Hokkaido University 2:1-264.
Thiers, B. (ed.) 2022. [Continuously updated] Index Herbariorum: A global directory of public herbaria and associated staff. New York Botanical Garden's Virtual Herbarium. Available from: http://sweetgum.nybg.org/science/ih/ Last accessed 01.05.2022.
Turland, N.J., J.H. Wiersema, F.R. Barrie, W. Greuter, D.L. Hawksworth, P.S. Herendeen, S. Knapp, W.-H Kusber, D.-Z. Li, K. Marhold, T.W. May, J. McNeill, A.M. Monro, J. Prado, M.J. Price & G.F. Smith (eds) 2018. International Code of Nomenclature for algae, fungi, and plants (Shenzhen Code) adopted by the Nineteenth International Botanical Congress Shenzhen, China, July 2017. Regnum Vegetabile 159. Koeltz Botanical Books, Glashütten, 254 pp. CrossRef
Vozzhinskaya, V.B. 1965. Distribution of algae off the coast of Western Kamchatka. Okeanologiya 2:17-23 (in Russian). [Возжинская В.Б. 1965. Распределение водорослей у берегов западной Камчатки // Океанология. Т. 2. С. 17-23].
Womersley, H.B.S. 1967. A critical survey of the marine algae of southern Australia. II. Phaeophyta. Australian Journal of Botany 15:189-270. CrossRef
Yamada, Y. 1935. The marine algae of Urup, middle Kuriles, especially from the vicinity of Iema Bay. Scientific Papers of the Institute of Algological Resesearch, Faculty of Science, Hokkaido Imperial University 1:1-26.
Yoon, H.S., & S.M. Boo 1999. Phylogeny of Alariaceae (Phaeophyta) with special reference to Undaria based on sequences of the RuBisCo spacer region. Hydrobiologia 398/399:47-55. CrossRef
|
|