Botanica Pacifica. A journal of plant science and conservation 2023. Preprint
Article first published online: 11 MAY 2023 | DOI: 10.17581/bp.2023.12119
Phylogenetics of the Paleartic model grass Brachypodium sylvaticum uncovers two divergent oriental and occidental micro-taxa lineages
Pilar Catalán 1,2
,
María Ángeles Decena 1,2 ,
Rubén Sancho 1,2 ,
Juan Viruel 3 ,
Ernesto Pérez-Collazos 1,2 ,
Luís A. Inda 1,4 &
Nina S. Probatova 5† 1 Departamento de Ciencias Agrarias y del Medio Natural. Escuela Politécnica Superior de Huesca, Universidad de Zaragoza, Huesca, España
2 Grupo de Bioquímica, Biofísica y Biología Computacional (BIFI, UNIZAR), Unidad Asociada al CSIC, Zaragoza, España
3 Royal Botanic Gardens, Kew, Richmond, UK
4 Instituto Agroalimentario de Aragón-IA2 (Universidad de Zaragoza-CITA), Aragón, España
5 Federal Scientific Center of the East Asian Terrestrial Biodiversity FEB RAS, Vladivostok, Russia
† deceased
Brachypodium sylvaticum has been selected as a model for perennial grasses, and considerable genomic resources have been generated and a reference genome and several resequenced pangenome accessions are available for this species. Despite these genomic advances, the evolution and systematics of diploid B. sylvaticum s. l. is almost unknown. The B. sylvaticum complex is formed by up to seven taxonomically close micro-taxa which differentiate from typical B. sylvaticum s. s. based on a few morphological features. Moreover, some of them show some largely disjunct geographic distributions on both sides of their native Palearctic region. In this study, we used a phylogenomic approach including representative populations from the oriental and occidental distribution range of B. sylvaticum micro-taxa to elucidate their evolutionary relationships and assess the systematic value of the morphological features that separate them. A combined plastome and nuclear phylogenetic tree supports an early split and high divergence of the oriental lineage, showing the close relationship of the Himalayan B. sylvaticum var. breviglume lineages to the Pacific B. miserum / B. kurilense clade, and the contrasting large homogeneity and low divergence of the occidental European, N African and SW and C Asian lineage, with several B. sylvaticum s. s., B. spryginii, and B. glaucovirens samples showing identical or similar sequences. Divergence time estimate analysis suggests that the oriental lineage diverged from the common ancestor in the early Pleistocene (2.0 Ma), followed by subsequent colonization and isolations in the Himalayas (2.0 – 1.7 Ma) and the Far East (0.36 Ma) in more recent times, while the occidental lineage split in the Mid-Late Pleistocene (0.97 Ma), followed by rapid radiation and postglacial spread in the western Paleartic during the last thousand years.
Каталан П., Ангелес Децена М., Санчо Р., Вируел Х., Перес-Колазос Э., Пробатова Н.С. Филогенетика палеарктического модельного злака Brachypodium sylvaticum показыает две дивергентные восточную и западную линии микротаксонов. Brachypodium sylvaticum был выбран в качестве модели для многолетних трав, и для этого вида были созданы значительные геномные ресурсы и доступны эталонный геном и несколько повторно секвенированных пангеномных доступов. Несмотря на эти геномные достижения, эволюция и систематика диплоидного B. sylvaticum s. l. практически неизвестна. Комплекс B. sylvaticum образуют до семи таксономически близких микро-таксонов, которые отличаются от типичного B. sylvaticum s. s. по нескольким морфологическим признакам. Более того, некоторые из них демонстрируют в значительной степени дизъюнктивное географическое распространение по обе стороны их родного Палеарктического региона. В данном исследовании мы использовали филогеномный подход, включая репрезентативные популяции из восточного и западного ареалов распространения микро-таксонов B. sylvaticum, чтобы выяснить их эволюционные отношения и оценить систематическое значение разделяющих их морфологических признаков. Объединенное филогенетическое древо, построенное на основе пластома и ядерной ДНК, подтверждает раннее разделение и высокую дивергенцию восточной линии, показывая близость гималайской линии B. sylvaticum var. breviglume с тихоокеанской линией B. miserum / B. kurilense, и контрастирующую большую однородность и низкую дивергенцию восточно-европейской, североафриканской и южно- и среднеазиатской линии, с несколькими видами B. sylvaticum s. s., B. spryginii и B. glaucovirens демонстрируют идентичные или похожие последовательности. Анализ временной оценки дивергенции позволяет предположить, что восточная линия отделилась от общего предка в раннем плейстоцене (2,0 млн лет назад), после чего последовали колонизация и изоляция в Гималаях (2,0 – 1,7 млн лет назад) и на Дальнем Востоке (0,36 млн лет назад) в более поздние времена, в то время как окцидентальная линия отделилась в среднем-позднем плейстоцене (0,97 млн лет назад), после чего последовали быстрая радиация и послеледниковое распространение в западной Палеарктике в течение последней тысячи лет.
Keywords: Brachypodium sylvaticum complex, diploid populations, discriminant morphological traits, eastern and western Eurasian micro-taxa, phylogenetics, plastomes, rDNA 35S gene, systematics, комплекс Brachypodium sylvaticum, диплоидные популяции, дискриминантные морфологические признаки, микротаксоны восточной и западной Евразии, филогенетика, пластомы, ген 35S рДНК, систематика
References
Bouckaert, R., J. Heled, D.K. Hnert, T. Vaughan & C.H. Wu 2014. BEAST 2: A Software Platform for Bayesian Evolutionary Analysis. PLOS Computational Biology 10:1003537. CrossRef
Capella-Gutiérrez, S., J. M. Silla-Martínez & T. Gabaldón 2009. trimAl: a tool for automated alignment trimming in largescale phylogenetic analyses. Bioinformatics 25:1972-1973. CrossRef
Carroll, A. & C. Somerville 2009. Cellulosic biofuels. Annual Review of Plant Biology 60:165-182. CrossRef
Catalán, P., D. López-Álvarez, A. Díaz-Pérez, R. Sancho & M.L. López-Herránz 2016. Phylogeny and evolution of the genus Brachypodium. In: Genetics and genomics of Brachypodium (J.P. Vogel, ed.), pp. 9-38, Springer International Publishing. CrossRef
Catalán, P., J. Müller, R. Hasterok, G. Jenkins, L.A.J. Mur, T. Langdon, A. Betekhtin, D. Siwinska, M. Pimentel & D. López-Alvarez 2012. Evolution and taxonomic split of the model grass Brachypodium distachyon. Annals of Botany 109:385-405. CrossRef
Catalán, P. & R.G. Olmstead 2000. Phylogenetic reconstruction of the genus Brachypodium P. Beauv. (Poaceae) from combined sequences of chloroplast ndhF gene and nuclear ITS. Plant Systematics and Evolution 220:1-19. CrossRef
Decena, M.A., R. Sancho, J. Lusinska, R. Hasterok, R. Gorgojo, B. Montes, et al. 2023. Cyto-phylogenomics of the grass model genus Brachypodium unveils highly divergent cryptic diversity and different pre- and post-polyploidization descendant dysploidy trends within this largely reticulate diploid-polyploid species-complex (under review).
Díaz-Pérez, A., D. López-Álvarez, R. Sancho & P. Catalán 2018. Reconstructing the origins and the biogeography of species' genomes in the highly reticulate allopolyploidrich model grass genus Brachypodium using minimum evolution, coalescence and maximum likelihood approaches. Molecular Phylogenetics and Evolution 127:256-271. CrossRef
Dierckxsens, N., P. Mardulyn & G. Smits 2017. NOVOPlasty: De novo assembly of organelle genomes from whole genome data. Nucleic Acids Research 45(4):e18. CrossRef
Dohleman, F.G. & S.P. Long 2009. More productive than maize in the Midwest: How does Miscanthus do it? Plant Physiology 150:2104-2115. CrossRef
Fox, S.E., J. Preece, J.A. Kimbrel, G.L. Marchini, A. Sage, K. Youens-Clark, M.B. Cruzan & P. Jaiswal 2013. Sequencing and De Novo Transcriptome Assembly of Brachypodium sylvaticum (Poaceae). Applications in Plant Sciences 1:1200011. CrossRef
Friedman, J. 2020. The evolution of annual and perennial plant life histories: Ecological correlates and genetic mechanisms. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 51:461-481. CrossRef
Glover, J.D., J.P. Reganold, L.W. Bell, J. Borevitz, E.C. Brummer, E. S. Buckler, C.M. Cox, T.S. Cox, T.E. Crews, S.W. Culman, ... & Y. Xu 2010. Increased food and ecosystem security via perennial grains. Science 328:1638-1639. CrossRef
Gordon, S.P., L. Liu & J.P. Vogel 2016. The genus Brachypodium as a model for perenniality and polyploidy. In: Genetics and Genomics of Brachypodium, (J.P. Vogel, ed.), pp. 313-325, Springer International Publishing. CrossRef
Hu, F., D. Wang, X. Zhao, T. Zhang, H. Sun, L. Zhu, F. Zhang, L. Li, Q. Li, D. Tao, B. Fu & Z. Li 2011. Identification of rhizome-specific genes by genome-wide differential expression analysis in Oryza longistaminata. BMC Plant Biology 11:18. CrossRef
Katoh, K. & D.M. Standley 2013. MAFFT Multiple sequence alignment software, Version 7: Improvements in performance and usability. Molecular Biology and Evolution 30:772-780. CrossRef
Keng, Y. 1982. Brachypodium sylvaticum var. breviglume Keng ex Keng f. Acta Botanica Yunnanica 4:277-278.
Khan, M.A. & C.A. Stace 1999. Breeding relationships in the genus Brachypodium (Poaceae: Pooideae). Nordic Journal of Botany 19:257-269. CrossRef
Lozhkin, A., P. Anderson, P. Minyuk, J. Korzun, T. Brown, A. Pakhomov, V. Tsygankova, S. Burnatny & A. Naumov 2018. Implications for conifer glacial refugia and postglacial climatic variation in western Beringia from lake sediments of the Upper Indigirka basin. Boreas 47:938-953. CrossRef
Lusinska, J., A. Betekhtin, D. Lopez-Alvarez, P. Catalán, G. Jenkins, E. Wolny & R. Hasterok 2019. Comparatively barcoded chromosomes of brachypodium perennials tell the story of their karyotype structure and evolution. International Journal of Molecular Sciences 20:1-19. CrossRef
Mo, X., J. Gao & L. Gao 2013. Characterization of microsatellite markers and their application to genetic diversity analysis of Brachypodium sylvaticum var. breviglume from Yunnan, China. American Journal of Plant Sciences 4(7):1427-1434. CrossRef
Moreno-Aguilar, M.F., L.A. Inda, A. Sánchez-Rodríguez & P. Catalán 2022. Phylogenomics and systematics of overlooked Mesoamerican and South American polyploid broadleaved Festuca grasses differentiate F. sects. Glabricarpae and Ruprechtia and F. subgen. Asperifolia, Erosiflorae, Mallopetalon and Coironhuecu (subgen. nov.). Plants 11(17):2303. CrossRef
Nguyen, L.-T., H.A. Schmidt, A. von Haeseler & B.Q. Minh 2015. IQ-TREE: a fast and effective stochastic algorithm for estimating maximum-likelihood phylogenies. Molecular Biology and Evolution 32:268-274. CrossRef
Pietsch, T.W., V.V. Bogatov, K. Amaoka, Y.N. Zhuravlev, V.Y. Barkalov, S. Gage, H. Takahashi, A.S. Lelej, S.Y. Storozhenko, N. Minakawa, ... & E.L. MacDonald 2003. Biodiversity and biogeography of the islands of the Kuril Archipelago. Journal of Biogeography 30(9):1297-1310. CrossRef
Probatova, N.S. 1985. Grass family - Poaceae Barnh. (Gramineae Juss.) In: Vascular plants of the Soviet Far East, vol. 1 (S.S. Kharkevich, ed.), pp. 89-382, Nauka, Leningrad (in Russian). [Пробатова Н.С. 1985. Мятликовые, или злаки - Poaceae Barnh. (Gramineae Juss.) // Сосудистые растения советского Дальнего Востока / отв. ред. С.С. Харкевич. Л.: Наука. Т. 1. С. 89-382].
Rosenthal, D.M., A.P. Ramakrishnan & M.B. Cruzan 2008. Evidence for multiple sources of invasion and intraspecific hybridization in Brachypodium sylvaticum (Hudson) Beauv. in North America. Molecular Ecology 17:4657-4669. CrossRef
Sade, N., M. Del Mar Rubio Wilhelmi, X. Ke, Y. Brotman, M. Wright, I. Khan, W. De Souza, E. Bassil, C.M. Tobias, R. Thilmony, ... & E. Blumwald 2018. Salt tolerance of two perennial grass Brachypodium sylvaticum accessions. Plant Molecular Biology 96:305-314. CrossRef
Sancho, R., C.P. Cantalapiedra, D. López-Alvarez, S.P. Gordon, J.P. Vogel, P. Catalán & B. Contreras-Moreira 2018a. Comparative plastome genomics and phylogenomics of Brachypodium: flowering time signatures, introgression and recombination in recently diverged ecotypes. New Phytologist 218:1631-1644. CrossRef
Sancho, R., L.A. Inda, A. Díaz-Pérez, D.L. Des Marais, S. Gordon, J.P. Vogel, J. Lusinska, R. Hasterok, B. Contreras-Moreira & P. Catalán 2022. Tracking the ancestry of known and 'ghost' homeologous subgenomes in model grass Brachypodium polyploids. The Plant Journal 109:1535-1558. CrossRef
Schippmann, U. 1991. Revision der europäischen Arten der Gattung Brachypodium Palisot de Beauvois (Poaceae). Boissiera 45:1-249.
Scholthof, K.B.G., S. Irigoyen, P. Catalán & K.K. Mandadi 2018. Brachypodium: A monocot grass model genus for plant biology. Plant Cell 30:1673-1694. CrossRef
Scholz, H. 2007. On the identity of Brachypodium firmifolium (Poaceae) from Cyprus. Willdenowia 37:215-220. CrossRef
Shen, Z., M. Yang, J. Feng, X. Li, P. Peng & Z. Zheng 2017. Geographic patterns of alpine flora in China in relation to environmental and spatial factors. Biodiversity Science 25:182-194. CrossRef
Steinwand, M.A., H.A. Young, J.N. Bragg, C.M. Tobias & J.P. Vogel 2013. Brachypodium sylvaticum, a model for perennial grasses: Transformation and inbred line development. PLoS One 8:1-11. CrossRef
Tzvelev N. 1983. Brachypodium P. Beauv. In: Grasses of the Soviet Union (N. Tzvelev, ed.), pp. 141-145, Academy of Sciences of the USSR, Smithsonian Institution, New Delhi.
Tzvelev, N. 2015. On the genus Brachypodium P. Beauv. (Poaceae) in Russia. Novosti Sistematiki Vysshikh Rastenii 46:91-97 (in Russian). [Цвелев Н.Н. 2015. О роде Brachypodium P. Beauv. (Poaceae) в России // Новости систематики высших растений. Т. 46. С. 91-97]. CrossRef
Tzvelev, N.N. & N.S. Probatova 2019. Brachypodium P. Beauv. In: Tzvelev, N.N. & N.S. Probatova. Grasses of Russia, pp. 48-50, KMK Scientific Press, Moscow (in Russian). [Цвелев Н.Н., Пробатова Н.С. 2019. Род Brachypodium P. Beauv. // Цвелев Н.Н., Пробатова Н.С. Злаки России. М.: КМК. С. 48-50].
Wolny, E. & R. Hasterok 2009. Comparative cytogenetic analysis of the genomes of the model grass Brachypodium distachyon and its close relatives. Annals of Botany 104:873-881. CrossRef
|
|