Ivan I. Shamrov, Galina M. Anisimova & Anastasija A. Babro. Early stages of anther development in flowering plants

Review paper

Botanica Pacifica. A journal of plant science and conservation 2020.9(2):3-12
Article first published online: 27 MAY 2020 | DOI: 10.17581/bp.2020.09202

Early stages of anther development in flowering plants

Ivan I. Shamrov ^1,2, Galina M. Anisimova ² & Anastasija A. Babro ²

¹ Herzen State Pedagogical University, St. Petersburg, Russia
² Komarov Botanical Institute RAS, St. Petersburg, Russia

The analysis showed that when studying the anther of flowering plants there is a complex of unsolved embryological problems. First of all, they relate to the first stages of microsporangium initiation and time of archesporium differentiation. Many of classifications of microsporangium wall formation were worked out on the base of parietal tissue formation features. Of the 4 types of microsporangium wall formation proposed by Davis (1966), 2 types (basic and reduced) are controversial. In the classification by Teryokhin et al. (1993, 2002), the basic type was included as a complicated variation in the centripetal type, and the reduced type as a reduced variation in the centrifugal type. In our opinion, in angiosperms only two types of formation of microsporangium wall layers can be distinguished: centrifugal and centripetal. As our study has shown, the reduced type, as well as, the basic one, are variations of the centripetal type, while the reduced type is a modification of the typical variation. Various points of view on the formation of microsporangium layers are discussed not only from the outside of the parietal cells, but also from the lateral and internal sides.

Шамров И.И., Анисимова Г.М., Бабро А.А. Ранние стадии развития пыльника у цветковых растений. Проведенный анализ показал, что при изучении строения и развития пыльника цветковых растений существует комплекс нерешенных эмбриологических проблем. Они касаются, прежде всего, начальных стадий заложения микроспорангия и времени дифференциации археспория. Большинство классификаций по формированию стенки микроспорангия разработаны на основе признаков париетальной ткани. Из 4 типов образования стенки микроспорангия, выделенных Davis (1966), 2 типа (основной и редуцированный) являются спорными. В классификации, предложенной Терехиным и др. (1993, 2002), основной тип включен как компликатная вариация в центростремительный тип, а редуцированный тип рассматривается в качестве редуцированной вариации центробежного типа. По нашему мнению, у цветковых растений можно выделить только 2 типа: центробежный и центростремительный. Как показало наше исследование, редуцированный тип, как и основной, являются вариациями центростремительного типа, при этом редуцированный тип представляет собой модификацию типовой вариации. Обсуждаются различные точки зрения о формировании слоев микроспорангия не только с наружной стороны из клеток париетального слоя, но и с латеральных и внутренней сторон.

Keywords: anther, microsporangium wall formation, development, flowering plants, пыльник, формирование стенки микроспорангия, развитие, цветковые растения

PDF

References

Alimova, G.K. 1985. Aceraceae family. In: Comparative embryology of flowering plants. Brunellaceae-Tremandraceae, (M.S. Yakovlev, ed.), pp. 183-185, Nauka, Leningrad (in Russian). [Алимова Г.К. 1985. Семейство Aceraceae // Сравнительная эмбриология цветковых растений. Brunellaceae-Tremandraceae / под ред. М.С. Яковлева. Ленинград: Наука. С. 183-185].

Anisimova, G.M. 1983. Family Begoniaceae. In: Comparative embryology of flowering plants. Phytolaccaceae-Thymelaeaceae, (M.S. Yakovlev, ed.), pp. 144-148. Nauka, Leningrad (in Russian). [Анисимова Г.М. 1983. Семейство Begoniaceae // Сравнительная эмбриология цветковых растений. Phytolaccaceae-Thymelaeaceae / под ред. М.С. Яковлева. Лениниград: Наука. С. 144-148].

Anisimova, G.M. 2016. Anther structure, microsporogenesis and polen grain in Kalanchoe nyikae (Crassulaceae). Botanicheskii Zhurnal 101(12):1378-1389 (in Russian with English summary). [Анисимова Г.М. 2016. Строение пыльника, микроспорогенез и пыльцевое зерно у Kalanchoe nyikae (Crassulaceae) // Ботанический журнал. Т. 101, № 12. С. 1378-1389]. CrossRef

Anisimova, G.M. 2019. Anther structure and development in some species of subgenera Esula of genera Euphorbia (Euphorbiaceae). Botanicheskii Zhurnal 104(2):3-22 (in Russian with English summary). [Анисимова Г.М. 2019. Строение и развитие пыльника некоторых видов подрода Esula рода Euphorbia (Euphorbiaceae) // Ботанический журнал. Т.104, № 2. С. 3-22]. CrossRef

APG. 1998. An ordinal classification for the families of flowering plants. Annals of the Missouri Botanical Garden 85(4): 531-553. CrossRef

Babro, A.A. & O.N. Voronova 2018. The development of male reproductive structures in wild species of sunflower Helianthus ciliaris and H. tuberosus (Asteraceae). Botanicheskii Zhurnal 103(9):1093-1108 (in Russian with English summary). [Бабро А.А., Воронова О.Н. 2018. Развитие мужских репродуктивных структур у Helianthus ciliaris и H. tuberosus (Asteraceae) // Ботанический журнал. Т. 103, № 9. С. 1093-1108]. CrossRef

Bhandari, N.N. 1968. Studies in the family Ranunculaceae. X. Embryology of Anemone L. Phytomorphology 18:487-497.

Bhandari, N.N. & R. Khosla 1982. Development and histochemistry of anther in Triticale cv. Tri-1. I. Some new aspects in early ontogeny. Phytomorphology 32(1):18-27.

Bhandari, N.N. & R.Venkataraman 1968. Embryology of Drymis winteri. Journal of Arnold Arboretum 49(4):509-524.

Batygina, T.B., E.S. Teryokhin, G.K. Alimova & M.S. Yakovlev 1963. Genesis of male sporangia in the families of Gramineae and Ericaceae. Botanicheskii Zhurnal 48(8): 1108-1120 (in Russian with English summary). [Батыгина Т.Б., Терехин Э.С., Алимова Г.К., Яковлев М.С. 1963. Генезис мужских спорангиев Gramineae и Ericaceae // Ботанический журнал. Т. 48, № 8. С. 108-1120].

Bouman, F. 1984. The ovule. In: Embryology of angiosperms (B.M. Johri, ed.), pp. 123-157, Springer Verlag, Berlin. Bower, F.O. 1935. Primitive land plants also known as the Archegoniatae. Macmillan, London, 658 pp. CrossRef

Brunkener, L. 1973. Beiträge zur Kenntnis der frühen Sporangienentwicklung der Pteridophyten und der Gymnospermen. Svensk Botanisk Tidskrift 67(4):333-400.

Budell, B. 1964. Untersuchungen der Antherenentwicklung einiger Blütenpflanzen. Zeitschrift für Botanik 52(1):1-28.

Camefort, H., H. Boué & A. Obre 1997. Reproduction et biologie des végétaux supérieurs. Cedex. 436 p.

Carniel, K. 1961. Das Antherentapetum von Zea mays. Österreichische botanische Zeitschrift 108(1):89-96. CrossRef

Chauhan, S.V.S. 1977. Dual role of the tapetum. Current Science 46(19):674-675. CrossRef

Chauhan, S.V.S. 1979. Development of endothecium in relation to tapetal behaviour in some male sterile plants. Phytomorphology 29(3-4):245-251. CrossRef

Chauhan, S.V.S. & H.K. Gupta 2006. Suppression of endothecium development by malformed tapetum in the anthers of chemically treated Lens culinaris. Phytomorphology 56(1-2): 10-16.

Clement, C. & E. Pacini 2001. Anther plastid in angiosperms. Botanical Review 67(1):55-73. CrossRef

Dafni, A. 2000. Pollen and pollination. John Wiley and Sons Inc., New York, 158 pp. CrossRef

Davis, G.L. 1966. Systematic embryology of Angiosperms. John Wiley and Sons Inc., New York, 528 pp.

El-Ghazaly, G. 2002. Tapetum and orbicules (Ubish bodies). In: Embryology of flowering plants. Terminology and concepts, vol. 1, (T.B. Batygina, ed.), pp. 20-21, CRC Press, Enfield (NH), USA; Plymouth, UK.

Fei J., S. Tan, F. Zhang, L. Hua, Y. Liao, W. Fang, F. Chen & N. Teng 2016. Morphological and physiological differences between dehiscent and in dehiscent anthers of Chrysanthemum morifolium. Journal of Plant Research 129(6): 1069-1082. CrossRef

Garcia, С.C. 2003. Combination of sequences of cell divisions in the anther wall formation in Solanaceae species. Flora 198:243-246. CrossRef

Goldberg, R.B., T.P. Beals & P.M. Sanders 1993. Anther development: basic principles and practical applications. The Plant Cell 5(10):1217-1229. CrossRef

Hernández-Cruz, R., F. Barrόn-Pacheco, D. Sánchez, S. Arias & S. Vázquez-Santana 2018. Functional dioecy in Echinocereus: ontogenetic patterns, programmed cell death, and evolutionary significance. International Journal of Plant Sciences 179(4):257-274. CrossRef

Kamelina, O.P. 1981. Anther. In: Comparative embryology of flowering plants. Winteraceae-Juglandaceae, (M.S. Yakovlev, ed.), pp. 18-21, Nauka, Leningrad (in Russian). [Камелина О.П. 1981. Пыльник // Сравнительная эмбриология цветковых растений. Winteraceae-Juglandaceae / под ред. М.С. Яковлева. Ленинград: Наука. С. 18-21].

Kamelina, O. P. 1983. Datiscaceae family. In: Comparative embryology of flowering plants. Phytolaccaceae-Thymelaeaceae, (M.S. Yakovlev, ed.), pp. 139-144, Nauka, Leningrad (in Russian). [Камелина О.П. 1983. Семейство Datiscaceae // Сравнительная эмбриология цветковых растений. Phytolaccaceae-Thymelaeaceae / под ред. М.С. Яковлева. Ленинград: Наука. С. 139-144].

Kamelina, O.P. 1985. Escalloniaceae family. In: Comparative embryology of flowering plants. Brunellaceae-Tremandraceae, (M.S. Yakovlev, ed.), pp. 9-14, Nauka, Leningrad (in Russian). [Камелина О.П. 1985. Семейство Escalloniaceae // Сравнительная эмбриология цветковых растений. Brunellaceae-Tremandraceae / под ред. М.С. Яковлева. Ленинград: Наука. С. 9-14].

Kamelina, O.P. 1991. Comparative embryological analysis as a method of phylogenetic systematics of flowering plants. Sci. D. Thesis. Fan, Tashkent, 80 pp. (in Russian). [Камелина О.П. 1991. Сравнительно-эмбриологический анализ как метод филогенетической систематики цветковых растений. Дисс. докт. биол. наук. Ташкент: Фан. 80 с.].

Kamelina, O.P. 2002. Microsporangium. In: Embryology of flowering plants. Terminology and concepts, vol. 1, (T.B. Batygina, ed.), pp. 13-14, CRC Press, Enfield (NH), USA; Plymouth, UK.

Kamelina, O.P. 2009. Systematic embryology of flowering plants. Dicotyledons. Artica, Barnaul, 501 pp. (in Russian). [Камелина О.П. 2009. Систематическая эмбриология цветковых растений. Двудольные. Барнаул: Артика. 501 c.].

Kamelina, O.P. & E.S. Teryokhin 1990. Zannichelliaceae family. In: Comparative embryology of flowering plants. Butomaceae-Lemnaceae, (M.S. Yakovlev, ed.), pp. 44-50, Nauka, Leningrad (in Russian). [Камелина О.П., Терехин Э.С. 1990. Семейство Zannichelliaceae // Сравнительная эмбриология цветковых растений. Butomaceae-Lemnaceae / под ред. М.С. Яковлева. Ленинград: Наука. С. 44-50].

Kordyum, E.L. 1978. Evolutionary cytoembryology of Angiosperms. Naukova Dumka, Kiev, 219 pp. (in Russian). [Кордюм Е.Л. 1978. Эволюционная цитоэмбриология покрытосеменных растений. Киев: Наукова думка. 219 с.].

Lodkina, M.M. 1971. Formation of pollen sacs in two species of Lemna. Materialy V Vsesouznogo soveshchaniya po embryologii rastenii, p. 102, Shtiintsa, Kishinev (in Russian). [Лодкина М.М. 1971. Формирование пыльцевых мешков у двух видов ряски // Материалы V Всесоюзного совещания по эмбриологии растений. Кишинев: Штиинца. С. 102.]

Maheshwari, P. 1950. An introduction to the embryology of angiosperms. McGraw-Hill, New York, 453 pp. CrossRef

Maheshwari, S.C. 1954. The embryology of Wolffia. Phytomorphology. 4(4):355-365.

Maheshwari, S.C. & R.N. Kapil 1963. Morphological and embryological studies on the Lemnaceae. 1. The floral structure and gametophytes of Lemna paucicostata. American Journal of Botany 50(7):677-686. CrossRef

Pacini, E. 2010. Relationships between tapetum, loculus, and pollen during development. International Journal of Plant Sciences 171(1): 1-11. CrossRef

Periasamy, K. & B.G.L. Swamy 1966. Morphology of anther tapetum in angiosperms. Current Science 35(17):427-431.

Prakash, N. & E.J. McAlister 1977. An embryological study of Bauera capitata with comments of the systematic position of Bauera. Australian Journal of Botany 25(6):615-622. CrossRef

Quilichini, T.D., C.J. Douglas & A.L. Samuels 2014. New views of tapetum ultrastructure and pollen exine development in Arabidopsis thaliana. Annals of Botany 114(6): 1189-1201. CrossRef

Rezanejad, F. 2008. The structure and ultrastructure of anther epidermis and pollen in Lagerstroemia indica L. (Lythraceae) in response to air pollution. Turkish Journal of Botany 32(1):35-42.

Scott, R.J., M. Spielman & H.G. Dickinson 2004. Stamen structure and function. The Plant Cell 16 (Suppl.):S46-S60. CrossRef

Shamrov, I.I. 2006. Morphological nature of ovule and its evolutionary lineages in flowering plants. Botanicheskii Zhurnal 91(11):1601-1636 (in Russian with English summary). [Шамров И.И. 2006. Морфологическая природа семязачатка и эволюционные тенденции его развития у цветковых растений // Ботанический журнал. Т. 91, № 11. С. 1601-1636].

Shamrov, I.I. 2008a. Ovule of flowering plants: structure, functions, origin. KMK Scienific Press Ltd., Moscow, 356 pp. (in Russian). [Шамров И.И. 2008а. Семязачаток цветковых растений: строение, функции, происхождение. Москва: Товарищество научных изданий КМК. 356 с.].

Shamrov, I.I. 2008b. Sporangia formation in higher plants. Botanicheskii Zhurnal 93(12):1817-1845 (in Russian with English summary). [Шамров И.И. 2008b. Формирование спорангиев растений // Ботанический журнал. Т. 93, № 12. С. 1817-1845].

Shamrov, I.I. 2015. Embryology and plant reproduction. Izdatel'stvo Herzen SPUR, St. Petersburg, 200 pp. (in Russian). [Шамров И.И. 2015. Эмбриология и воспроизведение растений. СПб: Издательство РГПУ им. А.И. Герцена. 200 с.].

Shamrov, I.I. & A.A. Babro 2008. Anther development and structure in Rhododendron schlippenbachii and R. luteum (Ericaceae). Botanicheskii Zhurnal 93(8):61-80 (in Russian with English summary). [Шамров И.И., Бабро А.А. 2008. Развитие и строение пыльника у Rhododendron schlippenbachii и R. luteum (Ericaceae) // Ботанический журнал. Т. 93, № 8. С. 61-80].

Singh, H. 1978. Embryology of gymnosperms. Springer Verlag, Berlin, Stuttgart, 302 pp.

Sladkov, A.N. & N.A. Grevtsova 1988. About microsporangium wall formation in angiosperms. Byulleten' Moskovskogo obshchestva ispytatelei prirody. Otdel biologicheskii 93(4):69-74 (in Russian). [Сладков А.Н., Гревцова Н.А. 1988. О формировании стенки микроспорангия покрытосеменных // Бюллетень Московского общества испытателей природы. Отдел биологический. Т. 93, вып. 4. С. 69-74].

Smith, G.M. 1938. Cryptogamic botany, vol. 1. McGrow-Hill Book Company, New York, London, 380 pp.

Swamy, B.G.L. & K.K. Lakshmanan 1962. Contribution to the embryology of the Najadaceae. Journal of the Indian Botanical Society 41(2):247-267.

Teryokhin, E.S., T.B. Batygina & I.I. Shamrov 1993. The classification of microsporangium wall types in angiosperms. Terminology and concepts. Botanicheskii Zhurnal 78(6):16-24 (in Russian with English summary). [Терёхин Э.С., Батыгина Т.Б., Шамров И.И. 1993. Классификация типов стенки микроспорангия у покрытосеменных. Терминология и концепции // Ботанический журнал. Т. 78, № 6. С. 16-24].

Teryokhin, E.S., T.B. Batygina & I.I. Shamrov 2002. New approach to classifying modes of microsporangium wall formation. In: Embryology of flowering plants. Terminology and concepts, vol. 1, (T.B. Batygina, ed.), pp. 32-39, CRC Press, Enfield (NH), USA; Plymouth, UK.

Torshilova, A.A. & T.B. Batygina 2005. The development of the male flower anther wall in Dioscorea nipponica (Dioscoreaceae). Botanicheskii Zhurnal 90(8):1208-1215 (in Russian with English summary). [Торшилова А.А., Батыгина Т.Б. 2005. Развитие стенки пыльника тычиночного цветка Dioscorea nipponica (Dioscoreaceae) // Ботанический журнал. Т. 90, № 8. С. 1208-1215].

Warming, E. 1873. Untersuchungen über Pollenbildende Phyllome und Kaulome. Botanische Abhandlungen. Gebiete für Morphologie und Physiologie 2(2):1-90.